自達爾文闡明他的自然選擇理論以來，進化新穎性的問題一直令生物學家著迷。 相對容易理解自然選擇如何重塑現有特徵——使鹿角更大、腿更長或翅膀更鮮豔。 但有時，一種完全形成的特徵似乎憑空出現，沒有任何明顯的前因。 它從何而來？
部分答案可以在本週《科學》雜誌上發表的一項新研究中找到，該研究表明，僅僅一兩個新基因的突然出現如何深刻地改變生物體的外觀、行為和生態位。 研究人員利用發育遺傳學、進化分析、生物力學和生態學，描繪了一幅重要的新穎性如何在水生昆蟲的一個群體中進化的圖景。 但這項發現作為進化創新的模型的重要性可能會擴充套件到整個動物界。
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“人們透過比較基因組學表明，新基因可能與新結構有關。 但據我所知，這是首次建立從新基因到新結構，再到入侵全新生態機會的直接聯絡，”里昂功能基因組學研究所的進化和發育基因組學家 Abderrahman Khila 說，他領導了對被稱為水黽的精緻昆蟲的研究。
水黽擅長在靜止水面航行； 它們滑過世界各地的池塘和湖泊。 然而，熱帶搖蚊屬 (Rhagovelia) 的水黽也弄清楚瞭如何在快速流動的溪流和湍急的白水中行走。 它們的秘密武器是中足上一種特殊的、可伸展的結構，類似於日本扇子，這是其他水黽所沒有的。 透過展開扇子，昆蟲可以增加腿與水面的接觸面積，並可以更用力地推水。 這是一種巧妙的適應，但 Rhagovelia 是如何在其他水黽中沒有先兆的情況下獲得它的呢？
為了瞭解腿部扇子的來源，Khila 和他的博士後研究員 Emília Santos 以及幾名學生首先必須弄清楚如何在實驗室中飼養水黽——對於一種被證明是挑剔的物種來說，這是一項非同尋常的任務。 他們花了大約三年的時間才弄清楚如何在整個生命週期（從卵到成蟲）中維持昆蟲的生存。 一旦種群建立起來，團隊就準備好進行實驗了。
Khila 和 Santos 磨碎了 Rhagovelia 水黽發育中的腿，並對轉錄組進行了測序——轉錄組是這些組織中活躍基因的完整集合。 扇子僅存在於第二對腿上，因此研究人員將第二對腿中的基因活性與第一對和第三對腿中的基因活性進行了比較。 他們發現了大約 80-90 個基因，這些基因僅在第二條腿中過度表達。
接下來，他們使用了一種稱為原位雜交的方法來確定這 80-90 個基因在腿部的哪些部位活躍。 Khila 和 Santos 從該組中鑑定出五個基因，這些基因在第二條腿的尖端特異性表達，扇子在那裡發育。 其中五個基因中的三個與昆蟲外骨骼的保護性外層角質層的結構有關。 另外兩個基因似乎是旁系同源基因——DNA 中複製事件的結果。 旁系同源基因的功能尚不清楚。
為了尋找關於兩個旁系同源基因功能的線索，研究人員在許多水黽物種中尋找這些基因。 透過研究水黽譜系中基因的進化歷史，研究人員發現了該基因的祖先副本（與最近的重複副本區分開來），並確定了重複副本在進化時間中出現的那一刻：在 Rhagovelia 屬的起源處。 只有 Rhagovelia 屬的水黽具有重複基因，它們也是唯一擁有腿部扇子的水黽。
“扇子的進化與該基因的複製同時發生，”Khila 說，他還指出該基因在腿尖的表達具有重要意義。 “這是一個重要的確鑿證據。”
因為腿部扇子讓研究人員想起了日本扇子，他們決定將較新的基因稱為 geisha，將其祖先版本稱為 mother of geisha。 為了瞭解這些基因的作用，他們使用了一種稱為 RNA 干擾的方法來“敲低”（或關閉）這些基因的表達。 geisha 和 mother of geisha 的敲低導致產生的昆蟲只能製造出小的、簡陋的扇子。 （由於這兩個基因之間具有很強的序列相似性，科學家們尚未能夠單獨關閉其中一個基因，因此它們功能之間的差異仍然不清楚。）
然後，Khila 和 Santos 在水中對昆蟲進行了挑戰，以弄清楚扇子對它們的作用。 他們比較了四組：一種密切相關的、沒有扇子的水黽屬 Stridulivelia，未經處理的 Rhagovelia，手術切除扇子的 Rhagovelia，以及透過 RNA 干擾敲低 geisha 和 mother of geisha 的 Rhagovelia。
研究人員觀察了昆蟲如何在兩種不同的水環境中應對。 在平靜的水中，扇子似乎並沒有在運動中提供速度優勢，儘管有扇子的水黽每次劃腿都能走得更遠，這意味著它們可以劃得更慢。 “因此，它們可以以同樣的速度前進，而無需那麼努力，”Khila 說。
然而，在具有挑戰性的流水環境中，扇子提供了至關重要的優勢：它們使昆蟲能夠逆流而上，而那些沒有扇子的昆蟲則被水流沖走。 基因被敲低的 Rhagovelia，只發育出簡陋的扇子，可以應對緩慢流動的水，但在更高的速度下則失敗了。 簡而言之，扇子——即使是以原始形式——對於使 Rhagovelia 物種能夠在流水中航行至關重要，而密切相關的物種則無法做到。
Khila 說，實驗能夠將生物力學、轉錄組學、進化生物學、生態學和發育遺傳學結合在一起的情況很少見，但這種結合正是為表型進化如何發生提供完整答案所需要的。
麥吉爾大學的進化發育生物學家 Ehab Abouheif 說：“這項演示的綜合性、跨學科性令人矚目。” （Abouheif 沒有參與這項研究，但在 2006 年至 2011 年期間曾是 Khila 的博士後導師。）Abouheif 認為，Khila 不僅表明這種新基因製造了水黽的扇子； 他還“重建了它的進化歷史，然後進行了標誌性的生態學測試，以表明它具有生態功能。”
杜克大學的進化發育生物學家 Greg Wray 同意：“這項研究真令人印象深刻。 通常，像這樣的事情會在一段時間內，可能由不同的團隊組裝起來，然後最後一塊將它們連線在一起。 能夠像這樣一次性完成整個專案的弧線令人印象深刻。”
他補充說：“我認為另一件有趣的事情是，在沒有遺傳學的情況下，人們能夠利用基因表達如此精確地聚焦於導致明顯特徵的基因變化的情況並不多見。 “所以這也很令人印象深刻。”
當然，基因 geisha 和 mother of geisha 並非孤立地發揮作用。 Khila 和他的團隊現在正試圖找出還有哪些其他基因與它們相互作用，從而揭示產生扇形結構的完整發育遺傳網路。 Wray 懷疑 geisha 和 mother of geisha 正在共同選擇一個具有不同目的的基因網路。 “很難想象這兩個基因本身就能製造出這些結構，”他說。 “我猜想它們正在拉入一些在發育中具有其他作用的其他基因。”
話雖如此，熟悉這項研究的生物學家也發現，geisha 和 mother of geisha 是在發育中沒有已知作用的新基因，這很有趣。 印第安納大學的進化發育生物學家 Armin Moczek 在一封電子郵件中說：“到目前為止，[關於進化新穎性的] 文獻主要以將‘舊’基因和途徑共同選擇和重新用於‘新’環境的例子為主。”
Moczek 繼續說道：“從蝴蝶翅膀上的斑點到甲蟲的角，再到許多其他例子，浮現出來的圖景是生物體就像樂高積木的創作，是對相同且似乎非常有限的基因庫、發育途徑和形態發生過程的修改後的重新組裝。” “我們現在期望看到透過共同選擇實現的新穎性。 這篇論文表明，新基因繼續發揮作用。” 他說，即使在密切相關的物種之間，新基因的突然出現也有助於促進“具有重要生態意義的創新”。
麥克馬斯特大學研究果蠅進化的遺傳學家 Ian Dworkin 指出，在進化發育生物學研究的文獻中——該文獻著眼於發育機制在進化變化中的作用——被共同選擇的基因的例子比比皆是。 不清楚的是，這種豐富性是否反映了共同選擇在自然界中發生的頻率，或者是否是確定性偏差（生物學家研究進化發育生物學的方式引入的系統性抽樣誤差）的結果。 “很高興看到一個很酷的創新，它涉及到一個新基因——這不僅僅是一個共同選擇的故事，”他說。 “這就是為什麼這真的很令人興奮。”
Dworkin 想知道，在 Rhagovelia 的無扇姐妹屬 Stridulivelia 中插入和啟用 geisha 和 mother of geisha 是否足以觸發腿部扇子的發育。 儘管在非模式生物中進行該實驗將非常困難，但他說，“這將是證明它是關鍵基因的真正關鍵。”
Abouheif 說，進化科學家常常陷入僵局，將舊基因的共同選擇或新基因的出現視為相互排斥的替代方案。 但這項研究提醒人們，進化可以是兩者的混合，透過舊事物的回收利用和新事物的新增到創造新穎性的網路中。 他說，研究人員需要思考的問題是：“這些網路是如何組裝起來的？”
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