北方半球森林霸主的橡樹進化史

如果你在 5600 萬年前被空降到北美洲的幾乎任何地區，你可能都認不出自己降落在了哪裡。那時，在始新世的黎明，地球比今天更溫暖和潮溼。一片海洋剛剛在大平原中部封閉，落基山脈還沒有達到它們完全的高度。這片大陸的植物和動物群落髮生了巨大的變化。在今天的加拿大北極高地，那裡相對只有少數苔原植物物種，全年高於冰點的溫度孕育了豐富多樣的植物群；加拿大最北端的埃爾斯米爾島，與格陵蘭島西北海岸隔海相望，是短吻鱷和巨龜的家園。現在美國東南部被熱帶雨林所支配，那裡生活著靈長類動物。美國東北部則從闊葉（相對於針葉）常綠森林到落葉森林，包括銀杏、莢蒾、樺樹和榆樹等樹種。現在覆蓋墨西哥以北北美洲 11% 土地的落葉闊葉林正處於起步階段。但這即將改變，隨著最終將成為世界上一些生態和經濟意義最重大的木本植物的傳播和非凡的多樣化：我們稱之為橡樹的結橡子、風媒傳粉的樹木。

在約 5600 萬年的時間裡，所有屬於 櫟屬 的橡樹，從一個單一的未分化種群進化成今天在五大洲發現的大約 435 個物種，範圍從加拿大到哥倫比亞，從挪威到婆羅洲。橡樹是關鍵物種，是它們在北半球形成的森林功能的基礎。它們促進了從真菌到黃蜂、鳥類和哺乳動物的生命之樹上的生物多樣性。它們幫助淨化空氣，固碳二氧化碳並吸收大氣汙染物。它們塑造了人類文化，用橡子餵養我們，並提供木材來建造我們的房屋、傢俱和船隻。事實上，橡樹已被證明對人類如此有價值，以至於幾個世紀以來我們一直在傳說和神話中將它們永垂不朽。

橡樹在美洲尤其突出。大約 60% 的 櫟屬 物種生活在這裡。這種驚人的多樣性，加上該地區橡樹的森林樹木生物量超過北美和墨西哥任何其他木本植物屬的事實，使它們成為該大陸森林中最重要的一類樹木。因此，要了解森林——它們的生物多樣性、食物網以及對人類福祉的貢獻——就必須瞭解橡樹是如何統治它們的。幾十年來，由於橡樹化石記錄中的空白以及用於從活生物體的 DNA 推斷進化事件的生物分子技術的侷限性，科學家們只能推測橡樹的大部分進化歷史。但是，基因組測序和分析的最新進展使我們和我們的同事能夠重建橡樹起源、多樣化和傳播的詳細圖景。這是一個非凡的進化成功故事，它將對預測這些重要樹木在面對氣候變化時將如何發展，以及制定管理計劃以確保它們的生存具有重要意義。

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紅色和白色

即使是普通的觀察者也很容易看出主要橡樹群之間的差異。在美洲，橡樹主要由您可能已經知道的兩個進化譜系組成。其中之一，紅橡樹組，由葉子末端有芒刺的物種組成。在大多數紅橡樹組物種中，花粉從落在雌花上到使種子受精需要整整一年的時間，因此在一年內授粉的橡子——這些樹木的果實——僅在下一年成熟。另一個主要譜系，白橡樹組中的物種，它們的葉子上沒有芒刺，並且與紅橡樹相比，它們的葉子通常含有更多的土壤富集養分。此外，白橡樹橡子幾乎都在授粉的同一年成熟，有時甚至在掉落之前就發芽。灰松鼠優先儲存紅橡樹橡子以供日後食用，因為與白橡樹橡子相比，它們不太可能在松鼠返回食用之前變質。

白橡樹還能夠有效地用侵填體堵塞木材中稱為導管的導水管狀細胞，侵填體是氣球狀結構，可密封導管，作為抵抗致命真菌疾病（如橡樹枯萎病）的屏障。紅橡樹的防禦速度較慢且馬虎。因此，白橡樹長期以來一直被用作船舶和葡萄酒桶的木材，因為白橡樹物種的堵塞導管比紅橡樹物種的導管更有效地保持水分。咀嚼昆蟲能夠識別紅橡樹和白橡樹之間的差異，並且大多數都適應於偏愛這兩個組中的一個或另一個。甚至將植物根系與土壤養分連線起來的菌根真菌也似乎能夠識別這兩種橡樹之間的差異：許多菌根真菌更喜歡與一個譜系中的物種建立共生關係，而不是另一個譜系。

然而，當我們達到物種水平時，密切相關的橡樹通常難以區分。物種內部的變異，是樹木對其環境的塑性反應以及個體之間遺傳變異的結果，通常看起來與物種之間的變異一樣大。橡樹在其組內，無論是白橡樹譜系還是紅橡樹譜系，還是全球其他六個主要橡樹譜系中的任何一個，都普遍雜交。這兩個因素——物種內部的高度變異和物種之間正在進行的雜交——使分類變得複雜。

雜交也可能使使用傳統生物分子技術重建橡樹的進化歷史變得困難，傳統生物分子技術涉及對一個或幾個基因進行測序，因為單個基因通常會追蹤不同的歷史。此外，單個橡樹物種可能已與許多不同的物種雜交，因此不同的基因記錄了該物種地理範圍內該歷史的不同方面。因此，橡樹基因組是由物種形成和雜交塑造的鑲嵌體。僅一個或幾個基因的序列無法揭示橡樹物種形成的完整歷史。

二十年前，研究人員只有來自葉綠體（進行光合作用的細胞器）的 DNA 序列和一些核基因可以使用。這足以辨別橡樹生命之樹的整體分支結構，但我們看不到其最末端分支的排列。2008 年，我們三人意識到，我們已經用於研究紅橡樹組中雜交和物種界限的新分子技術也可能使我們能夠推斷橡樹的進化歷史。從那時起，我們與世界各地的同事合作，採用了一種稱為限制性位點相關 DNA 測序的方法，從整個基因組讀取 DNA 的短區域。我們使用統計方法分析這些資料，這些方法重建了物種從共同祖先分支出來的順序，以及自該分歧以來哪些物種發生了雜交。透過將這些分析與化石資料相結合，我們可以估計橡樹進化歷史中關鍵事件的最大年齡。儘管橡樹的遺傳歷史複雜，但我們已經能夠推斷出該組中大部分物種形成的歷史，可以追溯到橡樹生命之樹的根源。

向南遷徙

我們可能永遠無法確切知道第一批橡樹何時何地出現，但大約 5600 萬年前，在現在奧地利薩爾茨堡附近生長的一群橡樹，在泥土中留下了一點它們每年春天產生的大量花粉。這些花粉粒呈橄欖球狀，有三條縱向凹槽，表面紋理因譜系而異，是關於橡樹的最早明確的化石證據記錄。在始新世早期，跨越大西洋和太平洋的陸橋連線了北美洲和歐亞大陸。植物和動物在兩個大陸之間自由穿梭。橡樹很可能是一個遍佈北美洲、歐洲和亞洲大陸的廣闊森林的一部分。這使得我們難以確信地說出橡樹起源於歐亞大陸並向美洲傳送了一個分支，還是反之亦然。現代橡樹起源於何處的更好答案可能僅僅是“在北方”。

無論如何，在它們出現後不久，橡樹就開始分裂成兩個主要分支：一個分支僅限於歐洲、亞洲和北非，另一個分支主要限於美洲。大陸之間的分離起初是不完美的。例如，根據橡子帽上的木質鱗片形成的同心環，可歸因於環杯橡樹的最古老的化石大約在 4800 萬年前沉積在俄勒岡州。今天，這個譜系僅限於東南亞。據報道，紅橡樹是美洲組群，但從歐洲的化石遺址中發現，其年代可追溯到大約 3500 萬年前。但是，當全球氣溫在大約 5200 萬年前開始長期下降時，橡樹逐漸被推向南方，遠離在過去 5000 萬年間歇性連線歐亞大陸和北美洲的陸橋。隨著降溫導致北部橡樹種群滅絕，兩個大陸之間的界限變得非常清晰，沒有歐亞大陸進化枝的物種出現在美洲，只有美洲進化枝的兩個分支出現在歐亞大陸。

在它們被推到太南之前，橡樹進一步細分為我們今天在現代森林中識別出的八個主要譜系。其中三個譜系僅限於美洲：紅橡樹、金盃橡樹和南方 Live Oak 橡樹。白橡樹譜系起源於美洲並在美洲多樣化，但又將一個分支送回歐亞大陸。我們知道這些主要譜系在橡樹進化的早期就出現了，因為最古老的美洲橡樹化石之一是來自加拿大努納武特地區阿克塞爾海伯格島的 4500 萬年前的白橡樹，它可以與紅橡樹和所有其他主要橡樹譜系區分開來。但是，來自這種最初多樣化階段的化石很難歸類為任何一個譜系，因此我們依靠分子資料來估計其他橡樹何時分離成獨立的譜系。分子資料與選定化石的整合表明，世界上的八個譜系很早就分裂了。這是故事的重要組成部分，因為它解釋了接下來發生的事情，因為北美橡樹經歷了它們自身的多樣化爆發。

機遇之地

隨著全球氣溫下降，北美洲的氣候也變得更加季節性。落基山脈持續隆起，它們的雨影使大平原乾涸。曾經在北美洲繁榮茂盛的熱帶森林和闊葉常綠森林逐漸縮小範圍，並在大約 4000 萬年前滅絕。橡樹花粉和葉片印痕在 3500 萬年前開始在北美洲的化石記錄中變得更加常見，那時氣溫下降和季節性增強已將墨西哥以北的北美洲從主要的熱帶景觀轉變為主要溫帶大陸景觀。隨著氣候變化從北美洲消滅了熱帶森林，橡樹的生態機會出現了。

紅橡樹和白橡樹向南遷移到這片新開闢的領地，每個橡樹都在落基山脈西側分裂成一個譜系，從而產生了現代加利福尼亞州和太平洋西北地區的橡樹，並在落基山脈東側分裂成一個譜系，從而產生了北美洲東部的橡樹。在後一個地區內，這些主要的橡樹組又細分為一個主要在東北部的譜系、一個主要在東南部的譜系和一個主要在得克薩斯州的譜系。從北美洲東部，可能經由得克薩斯州，紅橡樹和白橡樹在 1000 萬到 2000 萬年前遷移到墨西哥。

在所有這些地區，棕櫚樹和闊葉常綠樹木已被降溫和日益波動的氣候推向南方或部分或全部滅絕。由此產生的開闊棲息地的豐富度使橡樹能夠多樣化。增加的生態機會使橡樹能夠經歷適應性輻射，其中新生物種迅速填補其他物種未佔據的空間。這樣做時，這些年輕的種群在生態上變得彼此更加不同，從而限制了它們之間基因的流動。它們變得生殖隔離，因此基因在分離的種群之間比在種群內部的樹木之間移動得更少。隨後，新的基因突變和重排可能會積累，從而將這些種群彼此區分開來。透過這個過程，它們變成了新的物種。

這種適應性輻射在墨西哥和中美洲表現得最為明顯，那裡居住著世界上約 40% 的橡樹。回想一下，橡樹是一個主要適應寒冷的譜系，隨著氣溫下降和季節性增強，它遍佈整個大陸。當它們向南遷移到墨西哥時，橡樹攀升到更高的高度，這些高度更接近它們進化的溫帶生物群落，並且它們遇到了高度的地形變化，很容易將它們分隔成生殖隔離的種群。當橡樹遷移到墨西哥時，它們也沿著從低水分可用性到高水分可用性的連續體更快地進化。在山脈中上下移動，不同的種群適應了不同的乾旱程度。這種生態分化很可能與物理隔離的增加協同作用，以促進種群之間的生殖隔離。

因此，墨西哥橡樹高多樣性的原因似乎不是較溫暖的氣溫。而且由於墨西哥橡樹相對年輕，它們的高多樣性並非在相對較長的進化時期內積累起來的。相反，適應性輻射導致這些進化上年輕的墨西哥橡樹在遷移到山區時具有更高的物種形成率。這種變化表明，如果橡樹適合攀登落基山脈並在那裡繁榮昌盛——也就是說，如果它們能夠在北部山區寒冷的冬季和短暫的生長季節的組合中生存下來——那麼它們也可能在該地區發展出高度的多樣性。它們的進化遺產根本沒有使它們適應這些極其惡劣的環境。只有一種白橡樹，岡貝爾橡樹（Quercus gambelii），勉強接近，而且該物種僅限於南部落基山脈。

橡樹最終停止了它們向南的進軍，也許是由於季節性的大幅減少或來自熱帶森林物種的強烈競爭，僅僅勉強穿過巴拿馬地峽進入南美洲北部。然而，這並非故事的全部。橡樹的向南之旅實際上發生了兩次，同時在同一個地方。因為白橡樹和紅橡樹在它們開始向南遷移時已經彼此分離，所以這種多樣化歷史在紅橡樹和白橡樹中平行發生。兩個截然不同但非常密切相關的譜系，而不是一個，追溯了我們剛剛描述的生物地理學歷史：向南遷移，在落基山脈周圍分裂，從北美洲東部的祖先進入墨西哥。這段歷史可能解釋了美洲橡樹物種豐富度和豐度的一部分原因。當它們向南冒險時，它們基本上“二次蘸取”。

好鄰居

我們研究中最令人興奮的領域之一是將基因組水平對橡樹生命之樹的理解與橡樹適應氣候和棲息地的生理學研究以及橡樹森林結構的群落研究相結合。隨著橡樹向南傳播並在不同地區多樣化，白橡樹和紅橡樹遇到了相似的棲息地，並反覆以新穎的方式解決了相同的生態問題。因此，我們經常發現紅橡樹和白橡樹在相同的棲息地一起生長。例如，在美國東部的貧瘠岩石土壤和懸崖上，您可以發現白橡樹 Quercus stellata（也稱為柱狀橡樹）與紅橡樹 Quercus marilandica（俗稱黑傑克橡樹）相鄰生長。在亞利桑那州南部山脈中，標誌性的白橡樹 Quercus arizonica 經常與紅橡樹 Quercus emoryi 並排生長。

這種橡樹共生的模式在全國大部分地區的林地植物群落中都可以找到，並且它還有另一個有趣的特徵。雖然遠緣相關的橡樹傾向於一起生長，但譜系內近緣相關的橡樹往往不會一起發現。例如，沿著亞利桑那州南部奇裡卡瓦山脈的海拔梯度，當您向上坡行走時，白橡樹物種會傳遞接力棒，當您徒步上山時，它們會從一個物種廣泛過渡到下一個物種，紅橡樹物種也是如此。在佛羅里達州的低地，白橡樹物種在由喀斯特地形和火災塑造的沙丘、灌叢和溝壑棲息地中分離。紅橡樹也這樣做。

是什麼塑造了橡樹共生的這種模式？紅橡樹和白橡樹內部的生態分化部分受到以下事實的影響：沒有一個物種能夠掌握每個棲息地。相反，物種傾向於專注於可用生態空間的有限部分。在橡樹中，每個譜系內的生理權衡細分了棲息地和氣候空間，因此近親不太可能共生。例如，在奇裡卡瓦山脈中，乾旱適應性將近親沿著海拔梯度分開。生活在山腳附近的物種特別擅長避免乾旱，在旱季掉落葉子。生活在海拔較高地區的物種，那裡的整體水分更多，則專注於透過允許葉片水分含量在受到損害之前降至更低來應對每日水分可用性的波動。

相比之下，在相對平坦的佛羅里達州，土壤水分可用性和火災強度決定了橡樹群落的結構。這些群落中密切相關的物種在生長速率和耐旱性之間沿著水分梯度以及樹皮厚度和透過地下莖繁殖的能力之間沿著火災強度梯度表現出權衡。在這兩個地區，實際上在全國範圍內，紅橡樹和白橡樹中都發現了平行的權衡，並且來自這兩個譜系的具有趨同性狀的樹木傾向於一起生長。

不同譜系的成員可能在每個棲息地都能夠很好地共存，因為它們對疾病的易感性不同：靠近遠緣相關的鄰居可能不太可能導致流行病，因為紅橡樹和白橡樹往往不會傳播相同的疾病。甚至有證據表明，橡樹透過創造有利於它們獲取營養所需的菌根真菌的土壤環境，來幫助彼此建立和持久存在。然後，一旦森林建立起來，橡樹就會佔據主導地位，並阻止其他型別的樹木安家落戶。我們的工作清楚地表明，橡樹的進化起源塑造了複雜的生態相互作用，這有助於解釋為什麼這些樹木在北美洲如此豐富和多樣。生命之樹將其陰影投射到我們橡樹森林的結構上。

創造性雜交

現在我們可以詳細描述橡樹生命之樹的分支歷史，樹木的雜交傾向變得更加有趣。人們通常認為雜交是一種破壞性力量，會侵蝕物種之間的遺傳差異。然而，橡樹形成了一個所謂的同源組，其中生態和物理上獨特的物種儘管持續存在基因流動，但仍然存在。長期以來，人們一直假設在同源組物種之間遷移的基因可能有助於橡樹適應新的環境。例如，在柱狀橡樹中促進耐旱性的基因是否可以遷移到它們共同生長的南部地區的毛橡樹（Quercus macrocarpa）中，並幫助毛橡樹適應在全球變暖下預計會遇到的乾燥條件？我們已經知道，橡樹物種之間存在區域性基因流動，並且物種交換的基因因它們在景觀中的位置、它們共生的物種以及樹木生長的氣候和棲息地而異。我們還知道，在基因從一個物種移動到另一個物種之後，它們可以移動到它們產生的物種範圍之外，顯然是由環境選擇推動的。這些例子表明，適應性基因流動可能在橡樹進化中發揮重要作用。我們正處於深入瞭解這一過程所需的綜合基因組學和生態學研究的風口浪尖。

我們仍然想知道哪些基因和屬性——開花時間、棲息地偏好、地理距離——驅動橡樹的物種形成，以及生態差異是在種群一起生長時進化還是僅在它們分離時進化。我們即將瞭解哪些基因塑造分化。歐洲橡樹的最新研究表明，影響其雜交授粉能力和生態偏好（例如，耐旱性、耐寒性和抗病性）的基因都參與了物種分化。然而，這些發現只告訴我們生態差異在物種中進化，而不是它們驅動物種差異。模擬替代物種形成歷史的統計分析表明，在一組今天雜交的四種廣泛分佈的歐洲白橡樹中，物種之間的基因組差異是在物種誕生於不同地理區域時產生的，只有在完全形成的物種遷回彼此接觸後才出現基因流動的機會。儘管如此，美洲橡樹物種的高度共生提出了雜交是否促進了它們的多樣性的問題。

牢牢掌握橡樹何時、何地以及如何變得如此多樣化，對於理解橡樹將如何抵抗和適應快速變化的環境至關重要。大約在 20,000 年前開始，隨著大陸冰川消退，橡樹迅速遷移，物種之間的雜交似乎是它們快速反應的關鍵。我們可以從闡明基因流動的適應性益處中獲得的見解對於預測橡樹在氣候變化使其暴露於它們未曾進化的真菌和昆蟲疾病時可能具有的復原力至關重要。隨著傳播病原真菌的昆蟲隨著春季提前而擴大其範圍並改變其繁殖模式，除非橡樹能夠足夠快地進化以抵抗它們以前從未遇到過的疾病，否則它們可能難以守住陣地。作為植物生物多樣性科學家，我們在未來十年的挑戰將是弄清楚物種之間的分化和物種之間基因的流動將如何影響橡樹進化和種群永續性的軌跡。如果我們足夠了解這些過程，我們就有機會利用這些知識來預測一個世紀或更長時間後我們的森林會是什麼樣子。也許它可以指導我們制定管理重要橡樹長期生存的計劃。