候鳥如何利用量子效應導航

想象一下，你是一隻年幼的斑尾塍鷸，一種腿長、腿高的涉禽，有著長長的探查喙，在阿拉斯加的苔原上孵化。隨著白天變短，冰冷的冬天逼近，你感到一種衝動，要開始地球上最令人印象深刻的遷徙之一：一次至少持續七天七夜的不間斷的跨赤道飛行，跨越太平洋到達12,000公里外的紐西蘭。這是生死攸關的時刻。每年有數萬只斑尾塍鷸成功完成這次旅程。數十億其他幼年鳥類，包括鶯和 flycatchers，燕鷗和磯鷸，每年春天都會開始類似的壯觀而危險的遷徙，熟練地在夜空中導航，而無需任何更有經驗的鳥類的幫助。

長期以來，人們一直對鳥類的季節性出現和消失感到困惑。亞里士多德認為，有些鳥類，如燕子，在寒冷的月份會冬眠，而另一些鳥類則會變成不同的物種——他提出，紅尾鴝在冬天會變成知更鳥。直到過去一個世紀左右，隨著鳥類環志、衛星跟蹤和更廣泛的實地研究的出現，研究人員才能夠將在一個地區越冬的鳥類種群與在另一個地區築巢的鳥類種群聯絡起來，並表明有些鳥類每年都會在兩個地區之間長途跋涉。值得注意的是，即使是幼年的長途旅行者也知道該去哪裡，而且鳥類經常年復一年地走相同的路線。它們是如何找到方向的？

遷徙鳥類利用天體線索導航，就像古代水手使用太陽和星星來引導他們一樣。但與人類不同，鳥類還能探測到地球熔融地核產生的磁場，並利用它來確定它們的位置和方向。儘管對鳥類磁感應的研究已超過50年，但科學家們一直未能弄清楚它們究竟如何利用這些資訊來保持航向。最近，我們和其他人已經在這個持久的謎團上取得了進展。我們的實驗證據表明了一些非同尋常的事情：鳥類的指南針依賴於短暫的分子碎片（稱為自由基對）中微妙的、根本性的量子效應，這些自由基對是在其眼睛中透過光化學形成的。也就是說，這些生物似乎能夠“看到”地球的磁場線，並利用這些資訊在它們的繁殖地和越冬地之間規劃路線。

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神秘的感覺

候鳥有一個內部時鐘，具有年度節律，告訴它們（除其他外）何時遷徙。它們還從父母那裡繼承了它們在秋季和春季需要飛行的方向，如果父母各自有不同的基因編碼方向，它們的後代最終將獲得一箇中間方向。例如，如果一隻向西南遷徙的鳥與一隻向東南遷徙的鳥雜交，它們的後代會在時機到來時向南飛。但是，幼鳥如何知道哪個方向是西南、南或東南？它們至少有三種不同的指南針可供使用：一種允許它們從天空中太陽的位置提取資訊，另一種使用夜空中星星的圖案，第三種是基於地球始終存在的磁場。

在它們的第一個秋天，幼鳥遵循繼承的指令，例如“向西南飛行三週，然後向東南偏南飛行兩週”。如果它們犯了錯誤或被吹離航線，它們通常無法恢復，因為它們還沒有一張可以告訴它們身在何處的有效地圖。這就是為什麼只有30%的小型鳴禽能在第一次遷徙到越冬地並返回的旅程中倖存下來的原因之一。在第一次遷徙期間，鳥類會在大腦中建立一張地圖，在隨後的旅程中，這張地圖將使其能夠以釐米級的精度在數千公里的範圍內導航。有些鳥類年復一年地在同一個巢箱中繁殖，並在越冬範圍內的同一個棲木上睡覺。有了這張地圖，大約50%的成年鳴禽每年都能回到它們的築巢地繁殖。

候鳥的導航輸入來自多種感官——主要是視覺、嗅覺和磁感應。透過觀察星星圍繞北極星的明顯夜間旋轉，鳥類在開始第一次遷徙之前學會了定位北方，而內部的24小時時鐘使它們能夠校準它們的太陽羅盤。特徵性氣味可以幫助鳥類識別它們之前去過的地方。科學家們對鳥類的視覺和嗅覺的詳細生物物理機制瞭解很多。但是，它們的磁羅盤的內部運作原理已被證明更難理解。

夜間遷徙的小型鳴禽的磁方向感在幾個重要方面非常顯著。首先，對暴露於精心控制的磁場的籠養鳥類的觀察表明，它們的指南針的行為不像船舶指南針中的磁化針。鳥類探測磁場軸線及其與地球表面的夾角，即所謂的傾角羅盤。在實驗室實驗中，反轉磁場方向使其指向完全相反的方向對鳥類正確定向的能力沒有影響。其次，鳥類對地球磁場的感知可能會被每秒反轉方向數百萬次的極弱磁場擾亂。最後，即使鳴禽在星光昏暗的夜晚飛行，它們的磁羅盤也依賴於光，這暗示了視覺和磁感應之間的聯絡。

1978年，為了理解禽類磁感應的這些特徵，已故的克勞斯·舒爾滕，當時在德國哥廷根的馬克斯·普朗克生物物理化學研究所，提出了一個非凡的想法：指南針依賴於磁敏感化學轉化。乍一看，這個提議似乎荒謬，因為地球磁場提供的能量太小，無法破壞，甚至顯著削弱分子中原子之間的鍵。但舒爾滕受到了10年前發現的啟發，即被稱為自由基對的短暫化學中間體具有獨特的性質，使其化學性質對微弱的磁相互作用敏感。在過去的40年中，研究人員對受磁場影響的自由基對反應進行了數百項實驗室研究。

為了理解自由基對為何如此特殊，我們需要談談電子的一種量子力學性質，稱為自旋角動量，或簡稱“自旋”。自旋是一個向量，既有方向又有大小，通常用箭頭表示，例如↑或↓。具有自旋的粒子具有磁矩，也就是說，它們的行為類似於微觀磁鐵。大多數分子都有偶數個電子，它們以自旋相反的對（⇅）排列，因此彼此抵消。自由基是失去或獲得電子的分子，這意味著它們包含一個奇數的、未配對的電子，因此具有自旋和磁矩。當兩個自由基透過化學反應同時產生時（這就是我們所說的自由基對），兩個未配對的電子，每個自由基中一個，可以具有反平行自旋（⇅）或平行自旋（↑↑），分別稱為單線態和三線態。

在自由基對以單線態產生後，內部磁場立即導致兩個電子自旋經歷複雜的量子“華爾茲”，其中單線態變成三線態，三線態又變回單線態，每秒數百萬次，持續時間長達幾微秒。至關重要的是，在合適的條件下，這種舞蹈會受到外部磁場的影響。舒爾滕認為，這種微妙的量子效應可以構成磁羅盤感的基礎，這種磁羅盤感可能會對環境刺激做出反應，這種刺激比通常認為的可能弱一百萬倍。我們和其他人在最近幾年進行的研究為這一假設提供了新的支援。

可能的機制

為了有用，假設需要解釋已知的事實並做出可檢驗的預測。舒爾滕提出的指南針機制的兩個方面與鳥類指南針的已知情況一致：自由基對對精確的外部磁場反轉無動於衷，自由基對通常在分子吸收光時形成。鑑於鳥類的磁羅盤是光依賴性的，舒爾滕假設的一個預測是，它們的眼睛在磁感覺系統中發揮作用。大約10年前，我們（莫里岑）在德國奧爾登堡大學的研究小組發現，一個名為N簇的大腦區域，它接收和處理視覺資訊，是某些夜間遷徙鳥類使用磁羅盤時大腦中最活躍的部分。對遷徙的歐洲知更鳥的研究表明，如果N簇功能失調，鳥類仍然可以使用它們的太陽和星羅盤，但它們無法利用地球磁場定向。從這些實驗中可以清楚地看出，磁羅盤感測器位於鳥類的視網膜中。

對自由基對假說的早期反對意見之一是，沒有人證明過像地球磁場這樣微小的磁場（比冰箱磁鐵弱10到100倍）會影響化學反應。為了解決這個問題，牛津大學的克里斯蒂安·提梅爾和她的同事選擇了一種化學性質與鳥類體內任何物質都不同的分子：一種包含電子供體分子，透過分子橋連線到電子受體分子的分子。將分子暴露在綠光下會導致電子從供體跳到約四奈米距離的受體。從這個反應中形成的自由基對對微弱的磁相互作用非常敏感，證明了自由基對反應確實有可能受到地球強度磁場的存在和更重要的方向的影響。

舒爾滕的假設還預測，視網膜中必須存在感覺分子（磁感受器），其中可以使用鳥類羅盤執行所需波長的光（另一項研究已確定為以光譜的藍色區域為中心的光）來產生磁敏感自由基對。2000年，他提出，必要的光化學反應可能發生在當時新發現的一種名為隱花色素的蛋白質中。

隱花色素存在於植物、昆蟲、魚類、鳥類和人類中。它們具有多種功能，包括植物生長的光依賴性控制和晝夜節律時鐘的調節。使它們作為潛在的指南針感測器具有吸引力的是，它們是任何脊椎動物中唯一已知的天然光感受器，當它們吸收藍光時會形成自由基對。在候鳥的眼睛中發現了六種型別的隱花色素，並且在過去的20年中沒有出現其他型別的候選磁感受器分子。

像所有其他蛋白質一樣，隱花色素由氨基酸鏈組成，摺疊成複雜的三維結構。許多隱花色素的中心深處都埋藏著一種叫做黃素腺嘌呤二核苷酸（FAD）的黃色分子，與蛋白質的其餘部分不同，它吸收藍光。在構成典型隱花色素的約500個氨基酸中，有一條大致線性的三到四個色氨酸氨基酸鏈，從FAD延伸到蛋白質表面。在FAD吸收藍色光子後，來自最近色氨酸的電子跳到FAD的黃素部分。然後，第一個色氨酸從第二個色氨酸吸引電子，依此類推。透過這種方式，色氨酸鏈的行為類似於分子線。最終結果是由蛋白質中心的帶負電荷的FAD自由基和兩奈米外的蛋白質表面的帶正電荷的色氨酸自由基組成的自由基對。

2012年，我們（霍爾）與牛津大學的同事合作進行了實驗，以測試隱花色素作為磁感測器的適用性。該研究使用了隱花色素-1，這是一種在擬南芥中發現的蛋白質，隱花色素是20年前在這種植物中被發現的。使用短雷射脈衝在純化的蛋白質內部產生自由基對，我們發現我們可以透過施加磁場來微調它們隨後的反應。這一切都非常令人鼓舞，但是，當然，植物不會遷徙。

我們不得不等待近十年，才能對來自候鳥的隱花色素進行類似的測量。第一個挑戰是決定要研究六種鳥類隱花色素中的哪一種。我們選擇了隱花色素-4a (Cry4a)，部分原因是它比它的一些同類更強烈地結合FAD，如果蛋白質中沒有FAD，就不會有自由基對，也不會有磁敏感性。奧爾登堡的實驗還表明，候鳥體內Cry4a的水平在春季和秋季遷徙季節高於鳥類不遷徙的冬季和夏季。奧爾登堡的伊利亞·索洛維約夫進行的計算機模擬表明，歐洲知更鳥Cry4a具有四個色氨酸的鏈——比擬南芥的Cry1多一個。自然，我們想知道延長的鏈是否進化為最佳化候鳥的磁感應。

我們的下一個挑戰是獲得大量高純度的知更鳥Cry4a。莫里岑實驗室的博士生徐晶晶解決了這個問題。在最佳化實驗條件後，她能夠使用細菌細胞培養物生產出FAD正確結合的蛋白質樣品。她還製備了蛋白質的變體，其中四個色氨酸中的每一個都被不同的氨基酸取代，以便阻止電子在沿著鏈的四個位置的跳躍。使用這些蛋白質的替代版本將使我們能夠測試電子是否真的沿著色氨酸鏈一直跳躍。

我們將這些樣品——來自任何遷徙動物的第一個純化隱花色素——運到牛津，提梅爾和她的丈夫斯圖爾特·麥肯齊使用他們專門為此目的開發的基於雷射的靈敏技術對它們進行了研究。他們的研究小組發現，當與FAD自由基配對時，鏈末端的第三個和第四個色氨酸自由基都具有磁敏感性。我們懷疑色氨酸協同工作以實現有效的磁感應、生化訊號傳導和方向查詢。我們還推測，第四個色氨酸的存在可能會增強訊號轉導的初始步驟，訊號轉導是透過它產生編碼磁場方向的神經衝動，並最終沿著視神經發送到大腦的過程。我們目前正在進行實驗以鑑定與Cry4a相互作用的蛋白質。

還有一個關於隱花色素的發現值得在此提及。我們將知更鳥Cry4a與兩種非遷徙鳥類——鴿子和雞——的極其相似的Cry4a蛋白進行了比較。知更鳥蛋白質具有最大的磁敏感性，這暗示進化可能已經優化了知更鳥Cry4a以進行導航。

開放性問題

儘管這些實驗證實Cry4a具有磁感受器所需的一些特性，但我們離證明候鳥如何感知地球磁場線還有很長的路要走。下一個關鍵步驟是確定自由基對是否真的在候鳥的眼睛中形成。

在鳥類眼睛內部測試自由基對的最有希望的方法受到了化學家和物理學家工作的啟發，他們在1980年代表明，波動的磁場會改變自由基對反應對靜態磁場的響應方式。他們的工作預測，一個微弱的射頻電磁場，以與“單線態-三線態華爾茲”相同的頻率波動，可能會干擾鳥類使用磁羅盤的能力。加州大學歐文分校的索爾斯滕·裡茨和他的同事是第一個在2004年證實這一預測的人。

2007年，莫里岑開始在他的奧爾登堡實驗室進行類似的行為實驗——結果出人意料地不同。在春季和秋季，在築巢地和越冬地之間旅行的鳥類表現出一種稱為遷徙不安的行為，就好像它們渴望出發一樣。當被關在籠子裡時，這些鳥類通常使用它們的磁羅盤本能地將自己定向到它們在野外飛行的方向。莫里岑發現，在他大學校園的木屋中測試的歐洲知更鳥無法使用它們的磁羅盤定向。他懷疑附近實驗室的電氣裝置產生的微弱射頻噪聲（有時稱為電磁霧）正在干擾鳥類的磁羅盤。

為了證實電磁霧是問題的根源，莫里岑和他的團隊在小屋內襯上鋁板，以阻擋雜散的射頻。在遮蔽層接地並正常工作的夜晚，鳥類在地球磁場中定向良好。在接地斷開的夜晚，鳥類隨意跳躍。在城市外幾公里處，遠離電氣裝置，通常用於馬匹的未遮蔽木製棚屋中進行測試時，同樣的鳥類可以輕鬆檢測到磁場的方向。

這些結果在幾個方面意義重大。如果射頻場影響磁感測器，而不是影響神經衝動傳遞到大腦的訊號通路中的某些元件，那麼它們就提供了令人信服的證據，證明自由基對機制是鳥類磁羅盤的基礎。主要的競爭假設（目前的支援較少）提出，含鐵磁性礦物質是感測器。任何足夠大的顆粒，如果像指南針指標一樣在地球磁場中對齊，都會太大而無法在弱得多的磁場中旋轉，而該磁場每秒反轉方向數百萬次。此外，擾亂鳥類磁定向的射頻場非常微弱，我們尚不完全瞭解它們如何會破壞地球更強磁場提供的方向資訊。

同樣值得注意的是，奧爾登堡實驗室的鳥類比裡茨及其合作者主要使用的單頻場更有效地被寬頻射頻噪聲（具有一系列頻率的隨機波動磁場）弄糊塗了方向。我們希望透過讓遷徙鳴禽暴露於不同頻率的射頻噪聲帶，我們將能夠確定感測器是否真的是FAD-色氨酸自由基對，或者是否如其他一些研究人員所建議的那樣，可能涉及另一個自由基對。

關於鳥類磁羅盤的許多問題仍然存在，包括在體外觀察到的磁場對知更鳥Cry4a的影響是否也存在於體內。我們還想看看基因抑制Cry4a產生的遷徙鳥類是否被阻止使用它們的磁羅盤定向。如果我們能夠證明自由基對機制是體內磁感應的幕後推手，那麼我們將證明生物感覺系統可以對刺激做出反應，這種刺激比以前認為的可能弱數百萬倍。這種見解將增強我們對生物感覺的理解，併為人工感測器提供新的想法。

努力全面瞭解候鳥的內部導航系統不僅僅是一種智力追求。候鳥遷徙的巨大距離的一個後果是，與大多數在同一地點繁殖和越冬的物種相比，它們面臨著更嚴重的生存威脅。更難保護它們免受人類活動、棲息地破壞和氣候變化的有害影響。將遷徙個體遷離受損棲息地很少成功，因為鳥類傾向於本能地返回那些不適宜居住的地方。我們希望透過為這些非凡的導航者找到方向的方式提供新的、更機械的見解，保護主義者將有更好的機會“欺騙”遷徙者，讓他們相信更安全的位置真的是他們的新家。

當您下次看到一隻小鳴禽時，請稍作停留，思考一下它可能最近飛行了數千公里，使用一個重量不超過一克的大腦，以高超的技巧導航。量子自旋動力學可能在其旅程中發揮了關鍵作用這一事實只會增加我們對這些非凡生物的敬畏和驚奇。