戴夫·哈肯伯格以搬運蜜蜂為生。 哈肯伯格經常沿著東海岸，甚至從東海岸到西海岸，用卡車將他的蜂箱從一塊田地運到另一塊田地，為各種各樣的農作物授粉，如佛羅里達州的甜瓜、賓夕法尼亞州的蘋果、緬因州的藍莓和加利福尼亞州的杏仁。
正如過去 42 年來所做的那樣，2006 年秋天，哈肯伯格帶著家人和蜜蜂從賓夕法尼亞州中部的夏季住所遷徙到佛羅里達州中部的冬季住所。 這些昆蟲剛剛完成了在賓夕法尼亞州盛開的南瓜田裡的授粉任務，現在要趕上佛羅里達州西班牙針蜜源的最後花期。 當哈肯伯格檢查他的授粉者時，蜂群“沸騰”著蜜蜂，正如他所說。 但當他一個月後回來時，他驚恐地發現，許多幸存的蜂群失去了大量工蜂，只剩下年輕的工蜂和蜂后，而且看起來很健康。 3000 個蜂箱中有一半以上完全沒有蜜蜂。 但看不到死蜜蜂。 “就像一座鬼城，”哈肯伯格在打電話給我們尋求對這種神秘消失的解釋時說道。
我們和其他研究人員很快組成了一個跨學科工作組，該工作組在 2006 年 12 月描述了這種現象，後來將其命名為蜂群崩潰失調，或 CCD。 奇怪的是，哈肯伯格的蜂群在第二年春天停止死亡，但到那時，他最初的 3000 個蜂群中只剩下 800 個倖存下來。 當哈肯伯格與全國各地的同事交談時，他意識到自己並不孤單。 我們團隊在 2007 年春天進行的一項調查顯示，四分之一的美國養蜂人遭受了類似的損失，超過 30% 的蜂群死亡。 第二年冬天，死亡再次發生並擴大，襲擊了 36% 的美國養蜂人。 澳大利亞、巴西、加拿大、中國、歐洲和其他地區也傳出了重大損失的報告。 更新的資料尚未公佈，但一些養蜂人表示，他們也看到自己的蜂群在這個冬天崩潰。
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蜜蜂的損失引起了警報，因為世界農業生產的三分之一依賴於歐洲蜜蜂，Apis mellifera，這是西方國家養蜂人普遍採用的蜜蜂種類。 大型單一栽培農場在一年中的短時間內需要高強度的授粉活動，而野生蜜蜂和蝙蝠等其他授粉者無法承擔這一角色。 只有 A. mellifera 可以在一年中的幾乎任何時候部署授粉者大軍，只要天氣足夠溫和並且有花可訪。
我們的合作排除了 CCD 的許多潛在原因，並發現了許多可能的促成因素。 但尚未確定單一的罪魁禍首。 患有 CCD 的蜜蜂往往感染多種病原體，包括一種新發現的病毒，但這些感染似乎是繼發性的或機會性的，很像肺炎殺死艾滋病患者的方式。 現在出現的 picture 是一種複雜的情況，可能由不同原因的組合觸發。 可能沒有治療 CCD 的簡便方法。 這可能需要更好地照顧環境，並對我們的養蜂和農業實踐進行長期改變。
甚至在蜂群崩潰之前，蜜蜂就已經遭受了許多疾病的困擾，這些疾病導致它們的數量減少。 2006 年，人工飼養的蜜蜂蜂群數量約為 240 萬個，不到 1949 年的一半。 但養蜂人回憶不起曾見過像 2007 年和 2008 年那樣劇烈的冬季損失。 儘管 CCD 可能不會導致蜜蜂滅絕，但它可能會將許多養蜂人趕出行業。 如果養蜂人的技能和訣竅因此變得稀有，那麼即使 CCD 最終被克服，我們近 100 種農作物也可能沒有授粉者，某些農作物的大規模生產可能會變得不可能。 我們仍然會有玉米、小麥、土豆和大米。 但我們今天經常食用的許多水果和蔬菜，如蘋果、藍莓、西蘭花和杏仁，可能會成為王公貴族才能享用的食物。
無聲綻放 當哈肯伯格最初告訴我們他的蜜蜂消失時，我們的第一個想法是瓦蟎。 這些具有侵略性的寄生蟲是導致 1987 年（它們首次被引入美國）至 2006 年間全球人工飼養的蜂群數量下降 45% 的主要原因。 成年瓦蟎雌性以蜜蜂的血淋巴為食，蜜蜂的血液。 蟎蟲還攜帶病毒並積極抑制宿主的免疫反應。 哈肯伯格像大多數經驗豐富的養蜂人一樣，早就有了對抗蟎蟲的經驗，他堅決認為，這一次，症狀有所不同。
我們中的一位（範恩格斯多普）對哈肯伯格剩下的昆蟲進行了屍檢，發現了一些以前從未觀察到的症狀，例如內臟中的疤痕組織。 初步測試還檢測到一些常見的蜜蜂疾病嫌疑物件。 在腸道內容物中，我們發現了蜜蜂孢子蟲的孢子，這是一種單細胞真菌寄生蟲，可引起蜜蜂痢疾。 然而，這些以及後續樣本中的孢子計數不足以解釋損失。 我們中的另一位（考克斯-福斯特）對哈肯伯格的蜜蜂進行的分子分析也揭示了各種已知型別的病毒感染水平驚人。 但在昆蟲中發現的任何單一病原體都無法解釋消失的規模。
換句話說，蜜蜂都生病了，但每個蜂群似乎都患有不同疾病的組合。 我們假設，某種東西損害了蜜蜂的免疫系統，使它們容易受到健康蜂群通常會抵禦的任何數量的感染。 哈肯伯格是對的：主要嫌疑物件瓦蟎的數量不足以解釋突然的死亡。
2007 年春天，我們的工作組開始了詳細的全國性蜂群管理各個方面的調查，採訪了遇到 CCD 的經營者以及未遇到 CCD 的經營者。 這些以及隨後的調查排除了幾個潛在的原因。 沒有任何單一的養蜂管理方法可以歸咎於此。 大型商業養蜂人與小型經營者或業餘愛好者一樣容易遭受重大損失。 症狀影響了固定養蜂人和遷徙養蜂人。 甚至一些有機養蜂人也受到了影響。
隨著媒體對死亡事件的報道浮出水面，公眾也開始表達擔憂。 許多人渴望分享他們對根本原因的看法。 其中一些提議，例如將 CCD 歸咎於手機輻射，源於設計不良的研究。 其他假設充其量是無法驗證的，例如聲稱蜜蜂被外星人綁架了。
許多關心公民支援的一種理論是，蜜蜂可能被轉基因作物的花粉，特別是所謂的 Bt 作物中毒了。 Bt 作物含有一種由蘇雲金芽孢桿菌產生的殺蟲毒素基因。 當害蟲毛毛蟲以產生這些毒素的作物為食時，它們就會死亡。 但早在 CCD 發作之前，研究就表明，Bt 毒素僅在毛毛蟲、蚊子和一些甲蟲的腸道中被啟用。 蜜蜂和許多其他昆蟲的消化道不允許 Bt 發揮作用。
另一種流行的理論，也是更可信的理論，將責任歸咎於合成毒物。 兩個主要的嫌疑物件是殺蟎劑，養蜂人用於控制蟎蟲的化學物質，以及殺蟲劑，無論是環境中的殺蟲劑還是蜜蜂正在授粉的農田作物中的殺蟲劑。 到 2006 年，新型殺蟲劑取代了舊品種。 法國和其他地方的養蜂人尤其指責一種名為新菸鹼類的殺蟲劑會危害昆蟲授粉者。 這類殺蟲劑模仿尼古丁的作用，尼古丁是菸草植物用來防禦食葉害蟲的天然防禦劑，並且對昆蟲的毒性大於對脊椎動物的毒性。 但新菸鹼類殺蟲劑也會進入植物的花粉和花蜜，而不僅僅是葉子，因此可能會影響授粉者。 之前的研究表明，新菸鹼類殺蟲劑會降低蜜蜂記住如何返回蜂巢的能力，這表明它們可能是 CCD 的促成因素。
我們和其他專家也懷疑，蜜蜂的自然防禦能力可能會因營養不良而受到削弱。 蜜蜂和野生授粉者也不再擁有相同數量或種類的花朵可供它們使用，因為我們人類試圖“整理”我們的環境。 例如，我們種植了廣闊的農作物，而沒有雜草叢生、鮮花盛開的邊界或籬笆。 我們維護著大片綠色的草坪，沒有諸如三葉草或蒲公英之類的“雜草”。 甚至我們的路邊和公園也反映了我們保持事物整潔無雜草的願望。 但對於蜜蜂和其他授粉者來說，綠色的草坪看起來像沙漠。 與從多種來源覓食的授粉者相比，為大面積單一作物授粉的蜜蜂的飲食可能缺乏重要的營養物質，正如自然環境中的典型情況一樣。 養蜂人試圖透過開發蛋白質補充劑來解決這些擔憂，以餵養蜂群，儘管補充劑本身並未阻止 CCD。
全力以赴 我們的工作組將調查重點放在這兩個廣泛的領域：殺蟲劑和營養，以及其他明顯的可能性，即一種新的或新突變的病原體可能正在導致 CCD。 對我們三個假設的檢驗需要收集樣本，大量的樣本。 我們加入了美國農業部位於馬里蘭州貝爾茨維爾實驗室的傑夫·佩蒂斯的行列，進行了這項艱鉅的工作，這項工作包括漫長的工作日、公路上的許多英里以及收集足夠的材料與整個團隊分享的挑戰。 由於沒有死蜜蜂可供研究，我們決定從處於崩潰中的蜂場收集活蜜蜂，前提是倖存者會將疾病藏在早期階段。 將蜜蜂收集在酒精中以進行瓦蟎和蜜蜂孢子蟲計數。 將蜜蜂、花粉和蜂巢蠟在乾冰上冷凍，並迅速運回賓夕法尼亞州或馬里蘭州的實驗室，以便在超低溫冷凍機中儲存並儲存以進行分子和化學分析。
一些樣本被送往我們在北卡羅來納州立大學的同事大衛·塔皮，他測量了蛋白質含量。 塔皮發現，患有 CCD 的蜂場和看似健康的蜂場之間沒有顯著差異。 他的結果表明，營養狀態本身無法解釋 CCD。
更令人震驚的是我們團隊對殺蟲劑的搜尋結果，為此我們爭取了賓夕法尼亞州立大學研究人員瑪麗安·弗雷澤、吉姆·弗雷澤和克里斯·穆林以及美國農業部位於北卡羅來納州加斯托尼亞實驗室的化學家羅傑·西蒙茲的幫助。 （巧合的是，西蒙茲本人也是一名養蜂人。）他的廣譜分析對殺蟲劑、除草劑和殺菌劑敏感，發現了 170 多種不同的化學物質。 大多數儲存的花粉樣本含有五種或更多種不同的化合物，有些樣本含有多達 35 種。 但是，儘管化學物質的水平和多樣性都令人擔憂，但沒有一種化學物質可能是 CCD 幕後的唯一罪魁禍首：健康蜂群有時比患有 CCD 的蜂群具有更高水平的某些化學物質。
在最初的樣本中沒有發現新菸鹼類殺蟲劑。 但這些或其他殺蟲劑還不能被免除罪責。 蜜蜂蜂群是動態的，我們的初步取樣不是我們只採樣一次。 即使不是很有可能，患有 CCD 的蜜蜂也可能受到我們採集樣本時未顯現的化學物質或化學物質混合物的傷害。
我們試圖識別一種新的傳染病或一種新的舊病株，這種疾病可能是 CCD 的根源，最初看起來似乎毫無進展。 蜜蜂的任何已知細菌、真菌或病毒性疾病都無法解釋 CCD 的損失，因此我們不知道要尋找什麼。
然後，考克斯-福斯特與哥倫比亞大學的伊恩·利普金的研究小組（以及康涅狄格州布蘭福德生物技術公司 454 Life Sciences 的幫助）轉向了一種稱為宏基因組學的複雜微生物狩獵方法。 在這項技術中，核酸（DNA 和 RNA）是從包含許多不同生物體的環境中收集的。 遺傳物質全部混合在一起，並被切成足夠短的片段，以便可以破譯其程式碼“字母”序列。 在普通的基因測序中，研究人員隨後將使用計算機軟體將這些片段重新組合在一起，並重建原始生物體的基因組。 但在宏基因組學中，基因屬於不同的生物體，因此測序會產生生態系統中生物體（包括微觀生物體）集合中序列的快照。 宏基因組學已被用於調查海水和土壤等環境，揭示了微生物的驚人多樣性。 但它也可以應用於檢測較大生物體寄生的微生物，無論是作為合作者（共生）還是作為感染。
當然，我們樣本中的大多數基因序列都來自蜜蜂本身。 但這些很容易過濾掉，因為幸運的是，蜜蜂基因組剛剛被測序。 然後，將非蜜蜂序列與屬於已知生物體的基因序列進行匹配。 在包括細菌、真菌、寄生蟲和病毒在內的生物體的分子分析方面具有專業知識的研究人員加入了我們的團隊，以識別潛在的罪魁禍首。
CSI 式的調查大大擴充套件了我們對蜜蜂的一般知識。 首先，它表明所有樣本（CCD 和健康樣本）都含有八種不同的細菌，這些細菌在之前來自世界其他地區的兩項研究中已被描述。 這些發現強烈表明，這些細菌可能是共生體，可能在蜜蜂生物學中發揮著重要作用，例如幫助消化。 我們還發現了兩種蜜蜂孢子蟲物種、兩種其他真菌和幾種蜜蜂病毒。
但一種蜜蜂病毒脫穎而出，因為它從未在美國被鑑定出來：以色列急性麻痺病毒，或 IAPV。 這種病原體最初由耶路撒冷希伯來大學的伊蘭·塞拉在 2004 年描述，當時他試圖找出蜜蜂為何因麻痺性癲癇發作而死亡。 在我們的初步取樣中，在幾乎所有（儘管不是全部）具有 CCD 症狀的蜂群中都發現了 IAPV，並且僅在一個未遭受 CCD 困擾的蜂場中發現了 IAPV。 但如此強的相關性並不能證明 IAPV 導致了這種疾病。 例如，CCD 可能只是使蜜蜂異常容易感染 IAPV。
結案了？ 從隨後對 IAPV 的研究中，我們知道至少存在三種不同的病毒株，其中兩種感染了美國的蜜蜂。 其中一個毒株很可能是在 2005 年美國政府解除自 1922 年以來一直有效的蜜蜂進口禁令後，從澳大利亞空運來的蜂群中抵達的。 （杏仁產業遊說解除禁令，以防止花期授粉者嚴重短缺。）另一個毒株可能較早出現，並且差異很大。 那個毒株來自哪裡尚不清楚； 它可能是透過進口蜂王漿（蜜蜂分泌用於餵養幼蟲的營養物質）或花粉補充劑引入的，或者可能是搭便車進入該國的蜜蜂新引入的害蟲。 資料還表明，IAPV 已在世界其他地區的蜜蜂中存在一段時間，發展成許多不同的毒株，並可能迅速變化。
為了解決 IAPV 作用的問題，考克斯-福斯特對以前未接觸過該病毒的健康蜜蜂進行了實驗。 她的團隊將裝滿蜜蜂的蜂箱放入溫室中，並用富含 IAPV 的糖水餵養昆蟲。 果不其然，這種感染模擬了 CCD 的一些症狀。 暴露於病毒後一到兩週內，蜜蜂開始死亡，在地面上抽搐著麻痺性癲癇發作。 蜜蜂並沒有在蜂箱附近死亡，正如人們對 CCD 的預期一樣。 因此，這些發現似乎支援了 IAPV 可以導致 CCD 或至少促成該問題的觀點。
然而，幾個小組的額外取樣工作表明，IAPV 在美國廣泛存在，並非所有感染蜂群都具有 CCD 症狀，這意味著 IAPV 單獨不能引起該疾病，或者某些蜜蜂天生就具有 IAPV 抗性。 特別是，我們兩人在 2007 年與美國農業部發起的一項聯合研究跟蹤了三位旅行養蜂人擁有的蜂群，並觀察到感染了 IAPV 但未崩潰的蜂群。 其中一些蜂群后來能夠擺脫病毒。
研究人員日益達成共識，即營養不良和接觸殺蟲劑等多種因素可能會相互作用，削弱蜂群，使其容易受到病毒介導的崩潰的影響。 在我們在溫室中進行的實驗中，被限制在相對較小的空間內的壓力可能足以使蜂群屈服於 IAPV 並死於類似 CCD 的症狀。 來自長期監測的最新結果已經確定了蜂群損失增加的其他意外因素，包括殺菌劑百菌清。 目前的研究重點是瞭解這些因素如何與蜂群崩潰相關。
人們希望能夠開發出針對蜜蜂病毒（特別是 IAPV）的疫苗或治療方法。 不幸的是，疫苗對蜜蜂不起作用，因為無脊椎動物的免疫系統不會產生疫苗在人類和其他哺乳動物中誘導的那種針對特定病原體的保護。 但研究人員正開始探索其他方法，例如一種基於 RNA 干擾新技術的方法 [要檢視相關側邊欄，請購買數字版]，它可以阻止病毒在蜜蜂細胞內繁殖。 更長期的解決方案將是識別和培育抗病毒蜜蜂。 然而，這項工作可能需要數年時間，也許時間太長，無法避免大量養蜂人破產。
與此同時，許多養蜂人在透過加倍努力改善蜂群的飲食、控制感染和寄生蟲（如瓦蟎和蜜蜂孢子蟲）以及實行良好的衛生習慣方面，在預防蜂群損失方面取得了一些成功。 特別是，研究表明，在重複使用舊蜂箱框架之前用伽馬射線對其進行消毒可以降低蜂群崩潰的風險。 而農業實踐中的簡單改變，例如用樹籬分隔單一栽培，可以幫助恢復蜜蜂飲食的平衡，同時為野生授粉者提供營養。
人類需要迅速採取行動，以確保鮮花與授粉者之間的古老契約保持完整，以保障我們的食物供應併為後代保護我們的環境。 這些努力將確保蜜蜂繼續提供授粉，並確保我們的飲食仍然富含我們現在認為理所當然的水果和蔬菜。
編者注：這篇文章最初以“拯救蜜蜂”為標題發表