本文發表於《大眾科學》的前部落格網路，僅反映作者的觀點，不一定反映《大眾科學》的觀點
本文最初發表於2009年5月10日
大多數人都知道，像蜜蜂這樣的社會性昆蟲有三種“性別”：蜂王、雄蜂和工蜂。
雄蜂是雄性。它們的唯一工作是飛出去與蜂王交配，之後它們就會死亡。
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以“蜂王漿”餵養的雌性幼蟲會發育成蜂王。交配後，年輕的蜂王會帶走一群工蜂並建立一個新的蜂群。她的壽命比其他蜜蜂長得多，一生都在不停地、晝夜不停地產下無數的卵，同時由工蜂餵養。
未以“蜂王漿”餵養的雌性幼蟲會發育成工蜂。
工蜂在蜂巢中執行各種工作。有些是蜂巢清潔工，有些是“保姆”（它們餵養幼蟲），有些是蜂王的侍從（它們餵養蜂王），有些是守衛（它們保衛蜂巢並攻擊潛在的敵人），還有一些是採集者（它們從花朵中採集花蜜和花粉並帶回蜂巢）。
然而，大多數人沒有意識到的是，每隻工蜂都會經歷一個有規律的“工作”進展。工蜂按有條不紊的方式輪換工作。它們最初都做一般性的工作，例如，清潔蜂巢。然後它們晉升到做更專業的工作，例如成為保姆或照顧蜂王。之後，它們成為守衛，最後，當它們年老時，它們成為採集者——終末階段。
這種行為發展的模式被稱為“年齡多型性”（poly = 多，ethism = 行為表達），有時也稱為“時間多型性”（圖片來自 BeeSpotter）
行為的這種發展程序伴隨著大腦結構、神經遞質和激素合成與分泌模式以及中樞神經系統中基因表達模式的變化。
多年前（如“十多年前”），Gene Robinson 和他的學生開始研究蜜蜂的日常活動模式。早期階段的工蜂在蜂巢內工作，那裡總是黑暗的。它們清潔蜂巢，照顧卵和蛹，並晝夜不停地餵養幼蟲和蜂王。每隻蜜蜂有時工作，有時睡覺，沒有任何 24 小時模式的跡象。不同的個體在不同的、看似隨機的時間工作和睡覺。因此，整個蜂巢始終處於繁忙狀態——總是有很大一部分工蜂在晝夜不停地履行職責。
隨著年齡的增長，它們開始做諸如守衛之類的工作，這些工作使它們暴露在蜂巢外部，從而暴露在外部世界的光暗和溫度週期中。
最後，採集者只在白天外出，並且具有清晰而明顯的日常節律。此外，採集者必須查閱內部時鐘，以便在旅行中確定太陽的方向，並能夠使用 '搖擺舞' 向蜂巢中的同伴傳達花朵的距離和位置。由於蜜蜂是社會性昆蟲，因此很難將個體隔離較長時間，但已經成功地完成了，並且在這些研究中，採集者表現出自由執行（在持續黑暗中）和同步（在光暗週期中）的晝夜節律，而年輕的工蜂則沒有。
在 Robinson 實驗室，當時的博士生 Dan Toma 和博士後 Guy Bloch 在弄清楚節律性如何在個體工蜂經歷“工作”程序時發展方面做了許多早期且令人興奮的工作。
在一項早期研究中，他們測量了核心時鐘基因 Period (Per) 的 mRNA 表達水平。該基因在早期工蜂中以低水平表達，且沒有明顯的日常節律，但在採集者中以更高的水平和晝夜節律的方式表達。
由於表達水平是在整個蜜蜂大腦中粗略測量的，因此當時不可能確定哪兩種潛在機制在起作用：1) 細胞時鐘在蜜蜂成為採集者之前不起作用，或者 2) 細胞時鐘在工作，但不同的細胞彼此不同步，產生集體無節律的輸出：這可以透過整個大腦的基因表達測量以及活蜜蜂的行為測量來體現。
無論哪種方式，該研究都顯示出相關性：功能性晝夜節律時鐘的出現與其他大腦結構、大腦化學和蜜蜂行為的變化同時發生。他們當時無法說明是什麼導致了什麼，甚至無法確定變化的同時性是否純粹是巧合。他們需要超越相關性，為此，他們需要透過實驗改變時間安排，以檢視各種過程是否可以分離，或者它們是否緊密地結合在一起。
並且有一種巧妙的方法可以做到這一點！
首先，他們取出一些蜂巢，並從中移走了所有的採集者。這擾亂了蜂巢內分工的和諧——清潔工和保姆太多了，但沒有人把食物帶回家。當這種情況發生時，其他工蜂的行為發展會急劇加速——幾乎在瞬間，一些保姆和守衛就發展成了採集者。而且，瞧，當它們成為採集者時，它們的大腦中就出現了行為節律和 Per 基因表達的節律。因此，隨著發育加速，與之相關的一切都以相同的速度加速：基因表達、大腦結構、神經化學和行為節律性。
很好，但後來他們做了一些更好的事情。他們從一些蜂巢中移走了大部分清潔工和保姆。同樣，分工的平衡被打破了——大量食物運到蜂巢，但蜂巢內沒有足夠的蜜蜂來處理這些食物、加工它們、餵養幼蟲等等。然後發生了什麼？
嗯，一些採集者回到蜂巢並開始執行家務勞動，而不是飛出去。有趣的是，它們的大腦結構和化學性質恢復了其發育，類似於清潔工和保姆。它們失去了行為節律性，並開始晝夜不停地隨機工作。時鐘基因表達的節律也消失了。
因此，基因、神經、內分泌、晝夜節律和行為變化始終同步發生。蜂群的社會結構，透過蜂巢中存在的pheromones模式，影響個體蜜蜂的基因表達、大腦發育和功能以及行為。就像基因表達和行為模式一樣，年輕工蜂大腦中褪黑激素合成和分泌的模式較低且無節律，而在採集者中則變得更高且有節律。隨著蜜蜂基因組的最新測序，蜜蜂時間生物學未來研究的潛力看起來充滿希望和令人興奮。
但是這些發現是否具有普遍性，還是它們是蜜蜂特有的？其他種類的蜜蜂或其他社會性昆蟲，如黃蜂、螞蟻和白蟻呢？它們是否相同？
其他種類的社會性昆蟲也從年齡多型性的角度進行了研究。我所知道的最早的研究（如果還有更早的請告訴我）是關於行為節律與行為發展關係的，是 Sharma 等人於 2004 年在Naturwissenschaften上發表的關於收穫蟻的論文。在該研究中，不同等級的工蟻表現出不同的模式——有些是強烈的晝行性，有些是夜行性，有些具有奇怪的週期性變化，有些是無節律的。有節律的那些既可以同步到光暗週期，也可以在持續黑暗中顯示自由執行的節律。
就在上個月 [2009 年 4 月]，一篇關於收穫蟻的新論文在 BMC Ecology（開放獲取）上發表。在其中，Ingram 等人表明，採集者在 Period 基因的表達中具有晝夜節律（在持續黑暗和同步到 LD 週期的情況下）（以及行為節律），而在蜂巢內執行任務的螞蟻在時鐘基因表達或行為中均未表現出任何節律，這表明年齡多型性與晝夜節律時鐘的發展之間的聯絡可能是所有社會性昆蟲的普遍屬性。
我們知道，在人類中，夜班和輪班制時間表對健康不利，因為身體處於永久的倒時差狀態：我們身體中的無數時鐘彼此不同步。我們已經進化成晝行動物，適應環境光週期，而不是在數小時內跨越多個時區旅行或晝夜工作。社會性昆蟲已經進化出一種不同的策略來應對輪班工作可能帶來的不良影響：完全關閉時鐘，直到個體發育到需要計時為止。
參考文獻
Yang, L., Qin, Y., Li, X., Song, D., & Qi, M. (2007). Brain melatonin content and polyethism in adult workers of Apis mellifera and Apis cerana (Hym., Apidae) Journal of Applied Entomology, 131 (9-10), 734-739 DOI: 10.1111/j.1439-0418.2007.01229.x
Sharma, V., Lone, S., Goel, A., & Chandrashekaran, M. (2004). Circadian consequences of social organization in the ant species Camponotus compressus.Naturwissenschaften, 91 (8) DOI: 10.1007/s00114-004-0544-6
Ingram, K., Krummey, S., & LeRoux, M. (2009). Expression patterns of a circadian clock gene are associated with age-related polyethism in harvester ants, Pogonomyrmex occidentalis. BMC Ecology, 9 (1) DOI: 10.1186/1472-6785-9-7